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Dois anos após a morte de Nora Osborn, Petra Parker enfrenta crises financeiras e acadêmicas devido à sua vida dupla. Seu Tio Marc corre risco de despejo, e a dona do Clarim Diário, J. Jona Jameson, continua difamando a Mulher-Aranha. Para piorar, sua melhor amiga, Harriet Osborn, culpa a heroína pela morte de sua mãe. Para proteger seu grande amor, Marius John Watson, Petra se afasta dele, fazendo com que o rapaz decida se casar com Joanna Jameson. Harriet financia o projeto de fusão nuclear da cientista Olivia Octavius, que vira mentora de Petra. Durante um teste público, o experimento falha, matando o marido de Olivia. Os tentáculos mecânicos inteligentes usados no teste se fundem ao corpo de Olivia e destroem seu chip inibidor. Controlada pela inteligência artificial das garras, ela se torna a vilã Doutora Octopus e decide roubar bancos para reconstruir sua máquina perigosa. Esgotada pelo estresse, Petra perde seus poderes e desiste do manto de heroína para tentar ser uma jovem comum. Porém, após perceber que sua ausência custa vidas civis, ela entende que sua responsabilidade está acima de sua felicidade pessoal. Olivia se alia a Harriet: em troca de trítio para a máquina, ela promete capturar a Mulher-Aranha usando Petra como isca. A vilã sequestra Marius John, fazendo os poderes de Petra retornarem com força total. Após uma batalha brutal em cima de um trem em movimento, Petra salva os passageiros de um desastre, mas desmaia de exaustão e é entregue a Harriet. Ao desmascarar a heroína, Harriet descobre que ela é sua melhor amiga. Petra a convence a revelar o paradeiro de Olivia. No laboratório, Petra faz a cientista recuperar a sanidade, e Olivia se sacrifica para afogar a máquina no rio. No fim, Harriet descobre o arsenal secreto da Duende Verde, enquanto Marius John abandona seu próprio casamento na igreja para ficar com Petra, aceitando os riscos de amar a Mulher-Aranha.